Sene 2552. Madrigal Gezegeni'ndeki insanlar Dünya'ya karşı bağımsızlık savaşı vermekteyken ölümcül güce sahip uzaylı bir ırk ile karşı karşıya gelirler.

Yeni partneriyle tanışan John kendi anılarındaki sırları keşfetmektedir. Kwan, halkının bağımsızlık mücadelesine katılmak için Madrigal'a dönmek ister.

John, Halsey ve Cortana'yı her şeyin başladığı yere geri götürür ve geçmişinden cevaplar arar. Kwan, Soren'le birlikte bir ordu aramaya başlar.

Kaçmaya devam eden ve tüm seçenekleri tüketen Kwan ve soren çözüm konusunda ayrılık yaşamaktadırlar. John korkunç bir keşifte bulunur.

Covenant ile yaşanan çatışmanın ardından sağ kalanlar Reach'e döner. John, doktor Halsey ve geçmişindeki yalanlarla yüzleşmek zorunda kalır.

Kwan'ın ailesinin gerçek amacını bulmak için çıktığı yolculuk onu Madrigal çöllerinin derinliklerine götürür. Soren yarım kalan işlerle uğraşmaktadır.

John ve Makee yaşadıkları ortak deneyimi kabullenmektedirler. Görevini ve kendisini kurtarmak için Halsey'nin son bir şansı vardır.

Harap ve ihanete uğramış haldeki John, insanlığı kurtarmak amacıyla çok zorlu bir göreve liderlik eder. Ancak bedeli ağır olacaktır.